de 1999 a 2008, Bowlen y los Broncos estuvieron involucrados en varias batallas legales contra el ex propietario Edgar Kaiser Jr.en 1998, Bowlen acordó vender a la leyenda del fútbol retirado John Elway una parte del equipo. Cuando Bowlen dejó que la existencia de la oferta se escapara a Kaiser mientras ambos estaban en el Bohemian Grove de 1999, Kaiser demandó, alegando un incumplimiento de contrato. Kaiser afirmó que tenía el derecho de primera negativa si se hacía algún trato que involucrara la propiedad de la franquicia., En 2004, un jurado falló a favor de Kaiser y un juez federal decretó que Kaiser tenía derecho a comprar el 10% de los Broncos utilizando los Términos de compra idénticos ofrecidos a Elway. Bowlen apeló el veredicto original que falló a favor de Kaiser y ganó en 2008, ya que el Tribunal de apelación dictaminó que la estructura del acuerdo Bowlen-Elway no violó el derecho original de acuerdo de primer rechazo.
el 30 de diciembre de 2008, el entrenador en Jefe de Broncos y Vicepresidente de operaciones de fútbol Mike Shanahan fue despedido por Bowlen después de un mandato de 14 años como entrenador en jefe., Bowlen declaró que quería que su equipo fuera en una dirección diferente. Bowlen buscó un nuevo entrenador en jefe durante un período de dos semanas y finalmente eligió a Josh McDaniels, quien en ese momento era el coordinador ofensivo de los New England Patriots. Posteriormente, después de una racha de derrotas en la temporada 2010, McDaniels fue despedido como entrenador en jefe de los Broncos. El 12 de febrero de 2009, Bowlen nombró a Brian Xanders como el único gerente general del equipo y despidió a Jim y Jeff Goodman.,
dentro de dos semanas del final de la temporada regular 2010-11, Bowlen y los Broncos habían contratado al ex entrenador de Carolina Panthers John Fox para ser su nuevo entrenador en jefe. Aunque Bowlen tuvo discusiones con Fox antes de la contratación, el nuevo ejecutivo de la oficina John Elway fue el principal responsable de la contratación. A finales de 2009, comenzaron a surgir rumores de que Bowlen había salido del centro de atención debido a la pérdida de memoria a corto plazo., Le dijo al columnista del Denver Post Woody Paige que su memoria no era lo que solía ser y que no podía recordar detalles de los títulos del Super Bowl consecutivos de los Broncos a finales de la década de 1990. a partir de 2010, Bowlen ya no jugó un papel importante en la toma de decisiones de los Broncos, y el vicepresidente ejecutivo John Elway y el Presidente Joe Ellis asumieron el control. El 23 de julio de 2014, debido a complicaciones con la enfermedad de Alzheimer, renunció oficialmente al control del equipo a Joe Ellis.,
el 1 de noviembre de 2015, Bowlen fue incluido en el anillo de la Fama de los Broncos, lo que le valió una placa de bronce que se encuentra en el lado sur de Empower Field en Mile High.
después de que Bowlen adquiriera el equipo en 1984, Los Broncos mantuvieron brevemente el porcentaje de victorias más alto de cualquier franquicia en la National Football League (334 victorias, 212 derrotas y 1 empate, para a .612 porcentaje de victorias), superando a los San Francisco 49ers después de la temporada 2015. En el momento de la muerte de Bowlen, los patriotas de Nueva Inglaterra habían superado esa cifra.
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