Dal 1999 al 2008, Bowlen e i Broncos furono coinvolti in diverse battaglie legali contro l’ex proprietario Edgar Kaiser Jr.Nel 1998, Bowlen accettò di vendere la leggenda del calcio in pensione John Elway una quota nella squadra. Quando Bowlen lasciò che l’esistenza dell’offerta scivolasse a Kaiser mentre entrambi erano al Bohemian Grove del 1999, Kaiser fece causa, sostenendo una violazione del contratto. Kaiser ha affermato di avere il diritto di un primo rifiuto se fosse stato fatto un accordo che coinvolgesse la proprietà del franchising., Nel 2004, una giuria si pronunciò a favore di Kaiser e un giudice federale decretò che Kaiser aveva il diritto di riacquistare il 10% dei Broncos utilizzando le identiche condizioni di acquisto offerte a Elway. Bowlen appello il verdetto originale che ha stabilito a favore di Kaiser e ha vinto nel 2008, come la corte d’appello ha stabilito che la struttura dell’accordo Bowlen-Elway non ha violato il diritto originale di accordo di primo rifiuto.
Il 30 dicembre 2008, Mike Shanahan, capo allenatore dei Broncos e Vice presidente delle operazioni di football, fu licenziato da Bowlen dopo un mandato di 14 anni come capo allenatore., Bowlen ha dichiarato che voleva che la sua squadra andasse in una direzione diversa. Bowlen ha cercato un nuovo allenatore per un periodo di due settimane e alla fine ha scelto Josh McDaniels, che all’epoca era il coordinatore offensivo dei New England Patriots. Successivamente, dopo una serie di sconfitte nella stagione 2010, McDaniels fu licenziato come capo allenatore dei Broncos. Il 12 febbraio 2009, Bowlen nominò Brian Xanders come unico general manager della squadra e licenziò Jim e Jeff Goodman.,
Entro due settimane dalla fine della stagione regolare 2010-11, Bowlen e i Broncos avevano assunto l’ex allenatore dei Carolina Panthers John Fox come nuovo allenatore. Anche se Bowlen ha avuto discussioni con Fox prima dell’assunzione, il nuovo dirigente del front-office John Elway è stato in gran parte responsabile dell’assunzione. Alla fine del 2009, le voci avevano cominciato ad emergere che Bowlen era uscito dai riflettori a causa della perdita di memoria a breve termine., Ha detto al Denver Post editorialista Woody Paige che la sua memoria non era quello di una volta e che non riusciva a ricordare i dettagli dei Broncos back-to-back titoli Super Bowl alla fine del 1990. A partire dal 2010, Bowlen non ha più svolto un ruolo importante nel processo decisionale dei Broncos, e VP esecutivo John Elway e il presidente Joe Ellis assunto il controllo. Il 23 luglio 2014, a causa di complicazioni con la malattia di Alzheimer, ha ufficialmente ceduto il controllo della squadra a Joe Ellis.,
Il 1 novembre 2015, Bowlen fu inserito nel Ring of Fame dei Broncos, guadagnandosi una targa di bronzo che si trova sul lato sud di Empower Field a Mile High.
Dopo che Bowlen acquistò la squadra nel 1984, i Broncos detennero brevemente la più alta percentuale di vittorie di qualsiasi franchigia nella National Football League (334 vittorie, 212 sconfitte e 1 pareggio, per un .612 percentuale di vincita), passando i San Francisco 49ers dopo la stagione 2015. Al momento della morte di Bowlen, i New England Patriots avevano superato quella cifra.
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